Храм возведен в конце XIV в. по указу и на средства звенигородского князя Юрия Дмитриевича.

Из Звенигородского Успенского собора происходят три знаменитые иконы – «Спас», «Архангел Михаил» и «Апостол Павел», авторство которых приписывают преподобному Андрею Рублеву. В настоящее время иконы хранятся в Третьяковской галерее. 

В 1930-х гг. храм был закрыт, в 1946 г. возобновил работу. С конца1990-х гг. является подворьем Саввино-Сторожевского монастыря.